aperturas psicoanalíticas

aperturas psicoanalíticas

revista internacional de psicoanálisis

Número 051 2015

La función de memoria del sueño. Cómo el cerebro promueve el aprendizaje mientas duerme

Autor: Strada Herrera, Germán

Palabras clave

Memoria, Funcion de memoria del sueño, Sueño, Tipos de memoria.


Reseña: Chambers, A.M., Pain, J.D. (2015) The memory function of sleep. How the sleeping brain promotes learning. En: Addis, D.R., Barense, M. y Duarte, A. (Eds.) Cognitive Neuroscience of memory. Oxford: Wiley Blackwell, pp 218-243

¿Por qué dormimos?

Los autores se plantean esta pregunta, como se la han planteado filósofos desde hace siglos sin haber podido ofrecer a día de hoy una respuesta completamente satisfactoria. Nuestro conocimiento acerca del sueño ha evolucionado desde la época de Platón y Aristóteles, donde se concebía el sueño como el resultado de diferentes procesos fisiológicos como la digestión de los alimentos, tal y como recoge Barbera (2008)

Es conocido el hecho de que el sueño favorece los procesos de memoria y aprendizaje, y dan cuenta de ello frases populares como “lección dormida, lección aprendida” Sin embargo, el origen de tal conocimiento no es tan antiguo como pudiera parecer, pues no es hasta finales del siglo XIX cuando se plantea sutilmente que el sueño pueda tener alguna función en los procesos de memoria, ignorándose en un primer momento las implicaciones de estos primeros estudios (Ebbinghaus, 1885).

No será hasta varios años más tarde cuando comienza a aceptarse el papel del sueño, pero al principio únicamente se le atribuye un papel pasivo reduciendo los estímulos externos competitivos que pudieran influir en la consolidación de la memoria (Jenkins and Dallenbach, 1924; Van Ormer, 1933). Los  avances tecnológicos como el electroencefalograma (EEG) permitieron profundizar en el estudio de este intrigante fenómeno de una forma más objetiva (Dement and Vaughan, 2000) Gracias a ello, se ha podido demostrar un papel claramente activo del sueño en los procesos de memoria, así como describir  los procesos neuronales subyacentes.

Fases del sueño

En este trabajo los autores explican cómo la polisomnografía (PSG), permitió delimitar una serie de patrones de actividad eléctrica cerebral que eran muy similares en todos los individuos cuando duermen. Este procedimiento incluye señales eléctricas del cerebro (electroencefalograma, EEG), de los ojos (electroculograma, EOG) y de los músculos (electromiograma, EMG). Así, se estableció un primer tipo de sueño conocido como NREM (en inglés, procedente de las siglas Non Rapid Eye Movement), que a su vez se divide en 4 estadios progresivamente más profundos (1, 2, 3 y 4). Un segundo tipo de sueño fue establecido y se llamó sueño REM (en inglés, procedente de las siglas Rapid Eye Movement), que a su vez puede desglosarse en dos estadios: a) tónico, caracterizado por ausencia de movimientos oculares y b) un tono muscular bajo y fásico caracterizado por movimientos oculares rápidos y pequeños espasmos musculares (Carskadon and Dement, 1989)

Al inicio del sueño, el cerebro avanza desde las fases 1 a la 4, formando las fases 3 y 4 el denominado sueño de ondas lentas (SWS, en inglés Slow Wave Sleep), que representa el sueño más profundo y se caracteriza por un patrón electroencefalográfico de gran amplitud y baja frecuencia. A continuación, el cerebro progresa al sueño REM, que se caracteriza, además de cómo su nombre indica por movimientos oculares rápidos, por una reducción drástica del tono muscular y un patrón de ondas de baja amplitud y alta frecuencia. Resulta interesante que el patrón electroencefalográfico del sueño REM es muy similar al obtenido durante la vigilia, razón por la cual, el EEG solamente puede ser insuficiente para diferenciar correctamente el sueño REM del estado de vigilia, siendo necesario apelar al EOG y al EMG.

Después del sueño REM, el ciclo de sueño vuelve a comenzar pasando nuevamente por las fases de la 1 a la 4 y volviendo al sueño REM, conformando un ciclo que se repite a lo largo de la noche cada 90 minutos aproximadamente. Sin embargo, la distribución de las diferentes fases no es completamente uniforme a lo largo de la noche; de hecho, la primera mitad de la noche contiene la mayor cantidad de sueño de ondas lentas o SWS, mientras que la segunda mitad de la noche acumula la mayor cantidad de sueño REM.

Fases y tipos de memoria

Los autores destacan que aunque no está totalmente acalarada la cuestión de por qué dormimos, una de las funciones que se sabe desempeña el sueño es mejorar diversas formas de memoria tras el aprendizaje (Stickgold, 2005)

Al igual que el sueño, se puede descomponer el procesamiento de la memoria en varias fases. En primer lugar tendríamos la codificación, que tiene lugar cuando se adquiere nueva información o experiencias y son transformadas en representaciones mentales; la consolidación, que estabiliza estas representaciones protegiéndolas de ser interferidas por nueva información que actúa competitivamente e implicando una serie de transformaciones; y una tercera fase llamada recuperación de la memoria, que se refiere al acceso a la memoria almacenada para su uso posterior.

Los autores recogen lo que actualmente se sabe acerca de  que la memoria puede ser clasificada  de acuerdo al tipo de información procesada. Así, se diferencia entre memoria declarativa o explícita, que requiere conciencia de lo recordado, y memoria no declarativa o implícita, que no requiere tal conciencia (Schacter, 1987) La memoria declarativa a su vez se divide en memoria episódica (aquella que contiene acontecimientos vitales específicos y que implica información temporal y espacial, por ejemplo el recuerdo del primer beso), y memoria semántica que se refiere a hechos o a conocimiento general adquirido a lo largo de la vida y no implica información temporal o espacial, por ejemplo el conocimiento de que París es la capital de Francia- Por otro lado, la memoria no declarativa o implícita abarca la memoria procedimental, que se refiere a habilidades o modos de funcionamiento de los que frecuentemente no podemos dar cuenta de un modo verbal (por ejemplo, montar en bicicleta, y a acontecimientos que permanecen como registros inconscientes (no recordar un suceso traumático que permanece reprimido.

En este trabajo aluden a otra clasificación posible de la memoria en base a si la memoria tiene un componente emocional importante, dividiendo nuevamente la memoria en memoria emocional (con componente emocional significativo, ya sea positivo o negativo) y memoria neutral (sin este componente emocional) (Hamman, 2001; Kensinger, 2009). Numerosos estudios han arribado a la conclusión de que el sueño mejora selectivamente la memoria con componente emocional frente a la memoria neutra (Hu, Stylos-Allan, and Walker, 2006; Payne et al., 2008; Wagner, Gais, and Born, 2001).

Los  autores de este trabajo hacen mención a que estos diferentes tipos de memoria pueden diferenciarse en base a los diferentes sistemas neuronales que los promueven, es decir, tienen un correlato anatómico. Así, la memoria declarativa depende en gran medida del lóbulo temporal medial y del hipocampo. En cambio, la memoria procedimental depende del neocórtex y estructuras subcorticales como los ganglios basales, el striatum (Moscovitch et al, 2005).  Hay evidencia de que la memoria emocional es mediatizada a través de la activación de la amígdala (Hamman, 2001; Mc Gaugh, 2004). Se cree que la proximidad entre la amígdala y el hipocampo es un factor determinante para la función de la amígdala en la formación de memoria emocional (Hamman et al, 2002; Kensinger and Schacter, 2006)

El sueño mejora la memoria declarativa

Los autores, en una revisión histórica, mencionan a Rosa Heine (1914), la cual realizó un estudio donde hacía memorizar una lista de sílabas sin sentido a una serie de sujetos para comprobar cuanto eran capaces de recordar 24 horas después. Durante este tiempo, formó dos grupos: sujetos que se iban a dormir tras estudiar las listas, o sujetos que permanecían despiertos después de estudiar las lista. Heine observó que los sujetos que memorizaban las sílabas justo antes de dormir, recordaban más sílabas que aquellos que memorizaban las sílabas y se mantenían despiertos hasta el final del día. A pesar de los sugerentes resultados, la conclusión fue que el sueño únicamente protegía a los individuos de “la interferencia, inhibición u obliteración de lo viejo por lo nuevo” (Jenkins and Dallenbach, 1924, p.612; ver Van Ormer, 1933 para una revisión). Esas primeras investigaciones sobre este tema se han ido sucediendo hasta la actualidad, y los diferentes investigadores han hecho un gran esfuerzo para superar los problemas metodológicos de sus predecesores.

El sueño y la memoria para estímulos verbales

Los autores hacen mención a que en lugar de sílabas sin sentido, los estudios actuales suelen evaluar la memoria para palabras o pares de palabras; estos estudios generalmente muestran que el sueño mejora la memoria para palabras o pares de palabras más que lo que lo hacen  si se mantiene un tiempo equivalente de vigilia después de la exposición a las palabras (Lahl et al., 2008; Payne et al., 2012; Plihal and Born, 1997; Tucker et al., 2006).

¿Pero son igual de importantes las diferentes fases del sueño en los efectos positivos sobre la memoria? Philal and Born (1997) investigaron esto haciendo memorizar a los sujetos de su estudio listas de pares palabras para valorar qué sucedía tres horas después, cuánto recordaban. En estas tres horas los sujetos del estudio podían dormir o permanecer despiertos. Los sujetos que dormían se dividían a su vez en dos grupos: en uno de ellos, tras memorizar los pares de palabras se les hacía  dormir durante tres horas y a continuación eran examinados (constituyendo el grupo de “sueño temprano”), y en el otro, dormían tres horas, eran despertados para memorizar los pares de palabras y volvían a dormir durante tres horas antes de ser examinados (constituyendo el grupo de “sueño tardío”). Como se señaló anteriormente, la primera mitad de la noche está dominada por el sueño de ondas lentas (SWS) y la segunda mitad contiene la mayor cantidad de sueño REM, lo cual permitió a los citados investigadores valorar mejor la contribución específica de cada fase. Lo que encontraron fue estimulante: los sujetos del grupo “sueño temprano” recordaban más que los sujetos del grupo “sueño tardío” y que los que permanecían despiertos, sugiriendo que el sueño de ondas lentas jugaba un rol destacado en la mejora del rendimiento de esta tarea de recordar.

Los autores destacan otro estudio como el de Tucker and colleagues (2006), quienes encontraron que una siesta corta de unos 47 minutos de duración que tenía lugar en un intervalo de 6 horas entre el aprendizaje de una lista de pares de palabras y su examen, era suficiente para producir una mejoría significativa de la memoria. Lo más significativo de este tipo de estudios, es que al tratarse la siesta de un período breve y no obtenerse ningún signo de sueño REM, queda restringido el sueño asociado a estas mejoras al tipo NREM.

Sin embargo, ni Tucker and colleagues (2006) ni Lalh and colleagues (2008) pudieron identificar correlaciones entre el rendimiento en los exámenes o test de memoria y fases específicas del sueño. Sí hallaron, no obstante, que aquellos que tardaban menos tiempo en quedarse dormidos, tenían mejores resultados en los test de memoria que aquellos con una menor duración total de la siesta. Este hallazgo sugiere que una cierta cantidad de sueño, especialmente justo tras el aprendizaje, es ya suficiente para producir mejorías en la memoria. Parece que existiera pues, una suerte de “período crítico” para que el sueño pueda ejercer ese rol facilitador de la memoria.

A pesar de todos estos datos, los autores resaltan que algunos críticos, aún defienden que la vía por la que el sueño puede favorecer la memoria sea en base al supuesto efecto protector de las interferencias de otros estímulos. Para rebatir esta teoría, Payne et al (2012) realizó un estudio donde se hacía memorizar pares de palabras semánticamente relacionadas y no relacionadas y, a continuación, había un intervalo de 12 horas durante el que algunos sujetos dormían y otros se mantenían en vigilia.

Encontró lo siguiente: tanto aquellos que dormían como aquellos que no, recordaban las listas igualmente bien en el caso de palabras relacionadas. En cambio, los sujetos que no durmieron experimentaron mucha mayor dificultad para recordar la lista de palabras no relacionadas. Si el sueño únicamente tiene un papel protector frente a las interferencias de nueva información, ¿cómo se explican las diferencias entre el grupo que duerme y el que no?

Nuevamente Payne et al (2012) hicieron que una serie de sujetos aprendieran listas de pares de palabras y se les pidió que las recordaran 24 horas después. En este lapso de tiempo, todos los participantes tenían un tiempo de sueño y un tiempo de vigilia, pero con diferente distribución: la mitad de ellos dormía poco después del aprendizaje y la otra mitad dormía sólo tras haber permanecido todo el día despierto. Comparando el recuerdo de palabras a los 30 minutos y a las 12 horas, encuentran que a las 12 horas del aprendizaje, el grupo que dormía de forma demorada, había olvidado el doble de palabras no relacionadas en comparación con el grupo que dormía de forma inmediatamente después. Es decir, dependiendo de en qué momento se dé el período de vigilia, se olvidaba más o menos. En cambio, y aquí viene lo más interesante, la cantidad de palabras olvidadas durante el período de sueño era la misma independientemente de su relación con el período de vigilia. Estos resultados sugieren que, más que proteger contra posibles interferencias, el sueño en realidad de alguna manera trabaja para estabilizar lo aprendido, ofreciendo el mayor beneficio cuando se da poco después del aprendizaje.

El sueño y la memoria para estímulos visuales

En este trabajo se hace mención a que el impacto del sueño en la habilidad para recordar estímulos visuales también ha sido objeto de estudio, utilizando normalmente métodos similares a los empleados en los estudios con estímulos verbales, encontrándose efectos comparables.

En un estudio de Talamini y colaboradores (2008) se les indicó a los participantes que memorizasen imágenes de caras emparejadas en una pantalla en diferentes localizaciones, siendo examinados tras un intervalo ya sea de 10 minutos  o  uno de 12 horas que podía implicar una noche de sueño o bien un día de vigilia. Los resultados obtenidos indicaban que aquellos que durmieron, olvidaron significativamente menos pares de caras que aquellos que no durmieron. De modo similar al estudio mencionado más arriba de Payne, dos grupos adicionales fueron examinados con un intervalo de 24 horas desde el aprendizaje. Siguiendo el método de Payne, los sujetos podían dormir justo después del aprendizaje o bien sólo tras haber permanecido despiertos todo el día. En cuanto a los resultados, observaron que se producían significativamente más olvidos en el grupo que primero permaneció despierto y luego durmió, no así en aquellos que durmieron primeramente. Una vez más, parece lógico descartar un mero papel pasivo del sueño y se refuerza la teoría de que no sólo importa el sueño sino también en qué momento tiene lugar tras el aprendizaje.

En este trabajo, los autores señalan además que algunos estudios muestran que el impacto positivo del sueño podría tener además efectos en la memoria a largo plazo. Takashima and colleagues (2006) indicaron memorizar una serie de imágenes de parajes naturales y a continuación los sujetos realizaban una siesta de aproximadamente 90 minutos. Tras la siesta, se les indicaba memorizar un nuevo conjunto de imágenes y finalmente eran sometidos a un test de reconocimiento de todas las imágenes estudiadas.

¿Qué resultados obtuvieron? Encontraron una relación positiva entre la cantidad de sueño de ondas lentas obtenido durante la siesta y el desempeño en el test de reconocimiento, pero sólo en los ítems estudiados previamente a la siesta (¡lo cual es consistente con los hallazgos previos para estímulos verbales!) sino que confirmaron que esta relación seguía siendo evidente 30 días después, implicando pues un beneficio a largo plazo.

Por tanto, y a modo de síntesis, concluyen los autores que al igual que en los estudios que han investigado con estímulos verbales, el sueño confiere una mejoría en la memoria para estímulos visuales, mejoría que sugiere un papel activo del sueño y que además persistiría mucho tiempo después.

El sueño y la memoria espacial

Como ocurría con los otros tipos de memoria ya mencionados, el sueño, sostienen los autores, también mejora la memoria espacial. Vale la pena recordar en este punto, la importancia del hipocampo para la memoria contextual episódica, y precisamente los episodios vitales están definidos por el espacio en el cual ocurren.

Utilizando el paradigma “sueño temprano y sueño tardío” Philal and Born (1999a) encontraron que el sueño mejoraba el rendimiento en la llamada “tarea de rotación mental”. En esta tarea se hace imaginar a los sujetos del estudio que se encuentran de pie en una localización dada y visualizar 10 objetos situados en varias localizaciones alrededor de ellos. Tras el intervalo de sueño temprano (poco después de la visualización)  o de sueño tardío (habiendo pasado mucho más tiempo después de la visualización), se les solicitaba imaginar que rotaran los objetos  a la derecha 90 grados e indicar dónde estarían localizados los 10 objetos a nivel espacial tras este movimiento. Pues bien, hallaron que aquellos que habían recibido las primeras tres horas de sueño durante el intervalo entre la primera visualización y , fueron más precisos a la hora de situar espacialmente los objetos que el resto. Puesto que este intervalo de sueño contiene la mayor cantidad de sueño de ondas lentas, los resultados apoyan que esta fase del sueño juegue un rol crucial en el procesamiento de este tipo de memoria declarativa.

Si existe una actividad diferencial en las fases del sueño, debería al menos en teoría poder objetivarse en pruebas funcionales. De hecho así es, los autores mencionan estudios de investigación de flujo sanguíneo cerebral regional (rCBF) que  han hallado un incremento de actividad hipocampal durante los períodos de sueño que van precedidos de aprendizaje espacial. Los autores de este trabajo comentan algunos estudios, como el de Peigneux y colaboradores. (2004) que midieron el flujo sanguíneo cerebral regional de un grupo de individuos mientras entrenaban con un ejercicio de realidad virtual llamado “tarea de navegación”, así como en el período de sueño posterior a dicha actividad, y lo compararon con el flujo durante el sueño de otro grupo de individuos que no se entrenaban en dicha tarea. Lo que observaron fue que aquellos que entrenaban en esa tarea exhibieron una mayor activación del hipocampo derecho y áreas parahipocámpicas durante el sueño de ondas lentas comparado con el estado de vigilia y con el sueño REM. Comprobaron además, que la activación fue también significativamente mayor en estas áreas durante la fase 2 del sueño NREM en comparación con el estado de vigilia. Los hallazgos fueron más allá: la activación de éstas áreas también fue significativamente mayor que la producida tras una tarea procedimental (Maquet et al., 2000), lo cual habla a favor de un efecto específico para la tarea. Todavía más estimulante es el descubrimiento por parte de Peigneux y su equipo de que el incremento en la activación se correlaciona positivamente con el desempeño posterior de la “tarea de navegación”.

Se suceden las aportaciones fascinantes de otros investigadores, como Rasch and colleagues (2007) que observaron que reintroducir un olor que fue presentado originalmente durante una tarea de asociación de un objeto con una localización durante la subsiguiente fase de sueño de ondas lentas, resultaba en una mejor memoria para la identificación del objeto y su localización correspondiente comparado con la ausencia de reintroducción del olor. Como era de esperar, comprobaron que la actividad del hipocampo estaba incrementada en el sueño de ondas lentas durante las reexposiciones a olores.

Se señala en este trabajo que, en general, estos resultados sugieren que el sueño de ondas lentas es importante para el aprendizaje espacial y que hay un mecanismo fisiológico que mediatiza este efecto: la activación del hipocampo.

Todas estas investigaciones han conducido a una gran evidencia científica del efecto positivo que tiene el sueño en el sistema de memoria declarativa. Los estudios de investigación han apuntado concretamente al sueño de ondas lentas como estadio importante para favorecer la memoria declarativa en las diferentes tareas estudiadas. Sin embargo, estos estudios también le conceden un papel destacado al tiempo en iniciar el sueño tras un aprendizaje, puesto que una demora excesiva en iniciar el sueño se ha relacionado con disminución de rendimiento a la hora de ejecutar las pruebas para valorar la memoria verbal y visual (Payne et al., 2012; Talamini et al., 2008) Por tanto, cantidad, tiempo en iniciarse y tipo de sueño son factores importantes a considerar cuando se trabajan memorias declarativas.

El sueño mejora la memoria emocional

El autor nos recuerda que la memoria emocional a menudo es de naturaleza episódica; sin embargo, posee esa característica especial que implica una tonalidad emocional y que la diferencia de las memorias episódicas de carácter neutro. Se postula que el tono emocional puede representar un beneficio para la memoria en sí mismo, pero cuando se añade al sueño, el beneficio se potencia.

El sueño y la memoria para estímulos verbales emocionales

Los autores de este trabajo nos muestran un estudio de Wagner, Gais and Born (2001) en el que se le solicitaba a los sujetos leer y memorizar descripciones con contenido emocional y otras con contenido neutro. A continuación, se aplicaba el método de “sueño temprano y sueño tardío” para, posteriormente, pasar el examen o test de memoria. Paralelamente existían dos grupos control en los que los pacientes se mantenían en vigilia durante todo el intervalo. Lo que encontraron fue que aquellos del grupo “sueño tardío” recordaban significativamente mejor las descripciones de contenido emocional frente a las de contenido neutro y el desempeño en el test de memoria fue mucho mejor que el de los demás grupos de comparación. Puesto que el sueño REM es el dominante en la segunda mitad de la noche, estos resultados sugieren que esta fase del sueño puede ser particularmente importante para la consolidación de la memoria emocional.

Para valorar los efectos a largo plazo, cuatro años después de finalizado el estudio, Wagner and colleagues (2006), contactaron con los participantes del estudio original y encontraron que aquellos que durmieron después del aprendizaje, independientemente de si el sueño ocurrió en la primera o segunda mitad de la noche recordaban mejor las descripciones con contenido emocional que los que permanecieron despiertos tras el aprendizaje. Este dato contrasta con el caso de las descripciones de contenido neutro, en cuyo caso no se observaron diferencias entre los grupos de sueño y vigilia. Teniendo en cuenta lo anterior, parece que las fases específicas del sueño podrían no ser tan importantes para la memoria emocional, al menos a largo plazo. Sin embargo, tal y como señalan Wagner y colaboradores (2006), aquellos del grupo “sueño temprano” que originariamente no mostraron la mejoría en la memoria emocional como lo hizo el grupo de “sueño tardío”, en realidad recibió la segunda mitad de la noche rica en sueño REM tras realizar el test de memoria, cuando se les permitió volver a dormir. Así, se podría haber llevado a cabo una consolidación apropiada en la memoria que no habría sido evidente hasta realizar un nuevo test. Por tanto, siguiendo esta hipótesis, el sueño, y específicamente el sueño REM parece facilitar la memoria emocional.

El sueño y la memoria para estímulos visuales de contenido emocional

Los autores de este trabajo destacan un estudio de Hu, Stylos-Allan and Walker (2006), en el que se solicitó a los participantes estudiar listas de imágenes de contenido emocional y neutro para administrar un test de reconocimiento tras una noche de sueño o un día de vigilia. Los participantes que durmieron recordaban mejor las imágenes de contenido emocional; en contraste, aquellos que permanecieron despiertos durante el intervalo, no recordaban más las imágenes de contenido emocional que las de contenido neutro.

Sin embargo, otros autores  han hallado datos que sugieren que no es necesaria una noche entera de sueño para obtener una mejoría de la memoria emocional. Como ejemplo, destacan el estudio de Nishida y colaboradores (2009), quienes encontraron una mejoría en este tipo de memoria tras tan sólo 90 minutos de siesta. Pero además, hallaron un dato más interesante: la cantidad de sueño REM se correlacionaba positivamente con la mejoría en la memoria emocional, apoyando los hallazgos previos que sugerían un rol importante específicamente de esta fase en el procesamiento de la memoria emocional para estímulos visuales y verbales.

Por otro lado, Payne and colleagues (2008), quisieron estudiar por separado la memoria para las imágenes de contenido emocional o neutro y el fondo sobre el que se hallan por separado (es decir, si se presenta una imagen con un coche destrozado en mitad de una avenida, estudiaron por separado la memoria para el coche destrozado y para la avenida). Como en los estudios previos, el test de memoria se administró tras un período de sueño nocturno en un grupo y tras un período de tiempo equivalente de vigilia en otro grupo. Lo novedoso es que en el test separaban las imágenes de sus fondos (por ejemplo, presentaban el coche destrozado por un lado y por otro el fondo de la avenida) y se examinaba la memoria para los componentes por separado con nuevos componentes entremezclados. Hallaron, por un lado, que los grupos control examinados 30 minutos tras la memorización, recordaban más los objetos de contenido emocional negativo que los neutrales, a costa de la memoria para los correspondientes fondos neutros. Observaron así mismo que, cuando los sujetos dormían, mejoraban aún más la memoria para objetos de contenido negativo. De manera inversa, un período de vigilia resultaba en un empeoramiento para la memoria de los componentes por separado. Un estudio subsiguiente reveló una correlación positiva entre la cantidad de sueño REM y la mejoría en la memoria para contenidos negativos (Payne, Chambers, and Kensinger, 2012) Por tanto, estos resultados apoyan una función de consolidación selectiva del sueño REM, lo cual podría tener un significado evolutivo.

Nuevamente, los autores nos aportan datos que relacionan esta consolidación de la memoria de contenido emocional con cambios en la actividad cerebral. Estudios realizados con resonancia magnética funcional (fMRI) permitieron observar que la actividad cerebral relacionada con el éxito en el reconocimiento de objetos emocionales implican áreas más dispersas cuando se da tras la vigilia, pero un área más limitada cuando se da tras el sueño (Payne and Kensinger, 2011) Además, se vio que la amígdala (Hamman et al., 2002) tenía una mayor conectividad con el hipocampo y con el córtex ventromedial prefrontal durante el test de reconocimiento de los objetos emocionales tras el sueño. Otros estudios han ido más allá, encontrando que las diferencias entre el grupo de sueño y el de vigilia, pueden persistir hasta 6 meses después del aprendizaje. Sterpenich and colleagues (2007), observaron que tres días después del aprendizaje, los sujetos del grupo de sueño exhibían mayor actividad en hipocampo y córtex medial prefrontal que el grupo control cuando reconocían imágenes emocionales frente a las neutras. Lo más asombroso es que cuando volvieron a medir tal actividad 6 meses después, hallaron que este patrón de activación neuronal durante el test de reconocimiento se había desplazado a áreas corticales frontomediales, parietales y occipitales, así como a la amígdala (Sterpenich et al., 2009).  Por tanto, los resultados sugieren que el sueño interviene en la consolidación de la memoria emocional posibilitando su uso a largo plazo mediante la transferencia de la misma a diferentes regiones cerebrales.

Por lo tanto, a diferencia de la memoria declarativa que es particularmente favorecida por el sueño de ondas lentas, existe evidencia científica de que la memora emocional se beneficia del sueño REM. Además, la investigación ha delineado las bases neuronales que subyacen, como una mayor conectividad de las estructuras implicadas y un refinamiento en el patrón de activación durante la evocación del recuerdo. Sin embargo, los cambios neuronales no se ciñen al período inmediato tras el aprendizaje sino que continúan progresando a fin de asegurar la disposición de los contenidos a largo plazo.

El sueño mejora la memoria procedimental

Este tipo de memoria, que los autores nos recuerdan no requiere un pensamiento consciente para adquirirla o acceder a ella y que no es fácilmente verbalizada, ha sido estudiada a través de una variedad de tareas, de las cuales se detallan algunas a continuación.

El sueño y la tarea “dedo-golpeante”

Durante esta tarea, los participantes deben escribir repetidamente una secuencia de cinco números en un teclado con su mano no dominante durante 30 segundos. El objetivo es escribir la secuencia de la manera más rápida y con los menos fallos posibles. Varios estudios han hallado que tras un período de sueño, el desempeño en esta tarea mejora mucho más que tras el mismo período de vigilia. Walker and colleagues (2002) encontraron que la mejoría dependiente del sueño para esta tarea en particular fue correlacionada positivamente con la cantidad de estadío 2 de la fase NREM. Ello también fue asociado con cambios en la neurofisiología del sueño: los autores destacan en este sentido un estudio de Fischer and colleagues (2005) en el que hallaron que en el test de reconocimiento, el proceso de recuperación de memoria asociada a esta tarea, se asoció a una reducción de la actividad objetivada por resonancia magnética funcional en áreas cerebrales relacionadas que incluían córtex premotor y somatosensorial, sugiriendo que tras el sueño el desempeño de esta tarea se realice de una manera más automática.

Cómo el cerebro influye en la memoria durante el sueño

Parece claro, los estudios empíricos lo muestran, nos dicen los autores de este trabajo, que el sueño tiene una fuerte influencia en la memoria pero la cuestión de cómo lo hace realmente permanece sin resolverse. Hay una serie de procesos fisiológicos que tienen lugar en cada una de las diferentes fases o estadíos del sueño, los cuales, podrían ser los responsables de la influencia del sueño en los sistemas de memoria.

Activación cerebral durante el sueño

Estudios con PET (tomografía por emisión de positrones) han investigado el flujo sanguíneo cerebral regional durante las diferentes fases del sueño y la vigilia. Braun et al., (1997) encontraron que durante el sueño de ondas lentas había una menor actividad cerebral de forma generalizada comparada con la vigilia. En comparación, durante el sueño REM había un incremento generalizado de la actividad cerebral, la cual era comparable, o incluso mayor, a la observada durante el estado de vigilia. Algunos estudios concretamente destacan el incremento de actividad durante el sueño REM en amígdala, hipocampo y córtex.

Cambios neuroquímicos durante el sueño

Como hacen mención los autores, el sueño NREM y el REM puede ser diferenciados por su diferente composición de neurotransmisores y neurohormonas. Así, mientras el sueño NREM se caracteriza por una reducción de aferencias aminérgicas y colinérgicas respecto al estado de vigilia, el sueño REM presenta una reducción incluso mayor del tono aminérgico, pero un incremento de acetilcolina (Ach) que se sitúa en niveles similares o incluso superiores a los observados en vigilia (Stickgold et al., 2001) Algunos de estos cambios en el ambiente neuroquímico podrían tener una importancia capital para los procesos de memoria. En este sentido, Gais and Born (2004), observaron que cuando los niveles de Ach se incrementaron de forma experimental durante “el sueño temprano” dominado por sueño de ondas lentas, la mejoría típicamente observada tras esta porción de sueño en el desempeño de la tarea de asociación de palabras se vio disminuida. En cambio, McGaugh (2004) estableció que el incremento de Ach se ha relacionado con un rol facilitador de la formación de memoria emocional, especialmente debido a su interacción con la amígdala.

Los autores de este trabajo hacen referencia al cortisol, glucocorticoide que ha sido implicado también en el procesamiento de la memoria. Se ha estipulado que concentraciones moderadas de esta hormona de estrés mejorarían la potenciación a largo plazo (un proceso de plasticidad cerebral que se cree es importante en el aprendizaje) y la memoria declarativa (de Kloet, Oitzl, and Joëls, 1999; Payne et al., 2004) Los receptores de cortisol se encuentran ampliamente distribuidos en el hipocampo, que ejerce un feedback negativo en el eje hipotálamo-hipófisis-adrenal (de Kloet, Oitzl, and Joëls, 1999; Sapolsky, 2004) El cortisol presenta sus niveles más bajos al principio de la noche, cuando el sueño de ondas lentas es menos prevalente, para incrementarse durante la noche con picos que se siguen de sueño REM hasta alcanzar sus máximos niveles en torno al despertar (Dallman, Bhatnagar, and Viau, 2000; Fries, Dettenborn, and Kirschbaum, 2009; Wagner and Born, 2008).

Estudios como el de Philal and Born (1999b) sugieren que un nivel cerebral pobre en cortisol, como el observado durante el sueño de ondas lentas, parece ser necesario en la consolidación de la memoria declarativa que depende del hipocampo (como la tarea de asociación de palabras) Sin embargo, la memoria procedimental, que es independiente del hipocampo, no se vería afectada por la concentración de cortisol. A pesar de estas sugerentes conclusiones, los autores recomiendan precaución a la hora de atribuir exclusivamente los efectos observados a una característica fisiológica, puesto que es probable que todas trabajen conjuntamente generando la atmósfera óptima para el procesamiento de los diferentes tipos de memoria en las diferentes fases del sueño.

Por tanto, mientras que los hallazgos presentes en la literatura a menudo apuntan hacia una fase en general como relacionada con el beneficio en un tipo de memoria, es también importante considerar los mecanismos neuronales asociados a estas fases que pueden estar directamente implicados en la consolidación de la memoria.

Conclusiones

Teniendo en cuenta los estudios existentes en la literatura, el sueño de ondas lentas ha sido muy relacionado con un mejor desempeño de la memoria declarativa, mientras que el sueño REM se ha puesto en relación con la memoria emocional y procedimental. Sin embargo, también se ha visto que hay algunas tareas cuyo procesamiento memorístico no se ajusta a tal molde. ¿Qué ocurre con estas tareas? Vemos por tanto cómo, y a pesar de los innegables avances producidos en el conocimiento este fenómeno universal, continúan existiendo interrogantes a los que el estudio detenido y minucioso del ser humano, movido por su curiosidad y su afán investigador, tratará de dar respuesta. ¿Qué mecanismos exactamente mediatizan los efectos sobre los diferentes tipos memoria o sobre las diferentes tareas? ¿Qué peso tiene cada uno de ellos, en qué medida dependen de los demás? ¿Conducirá la investigación a relaciones específicas entre eventos neuroquímicos neuronales y tareas concretas? ¿Podemos influir sobre el sueño en favor de nuestro aprendizaje?

Aunque todavía queda mucho por saber acerca de por qué pasamos un tercio de nuestras vidas en este estado tan vulnerable que es el sueño, parece claro una cosa al menos: que el sueño es crucial para la memoria y el aprendizaje. Pero, probablemente existen otras funciones del sueño que por el momento desconozcamos y que quizá nos sorprendan.

 

Bibliografía

Barbera, J. (2008). Sleep and dreaming in Greek and Roman philosophy. Sleep Medicine, 9(8), 906-910. doi: 10.1016/j.sleep.20<)7.10.010.

Born, J., and Wilhelm, I. (2012). System consolidation of memory during sleep. Psychological Research, 76 (2), 192-203. doi: 10.1007/s00426 011 0335-6.

Braun, A.R., Balkin, T.J., Wesenten, N.J., cl al. (1997). Regional cerebral blood flow throughout the sleep-wake cycle: an H,lsO PET study. Benin, 120 (7), 1173-1197. doi: 10.1093/brain/120.7.1173

Carskadon, M.A., and Dement, W.C. (1989). Normal human sleep: an overview. In Principles and Practice of Sleep Medicine (ed. M.H. Kryger,T. Roth, and W.C. Dement). Philadelphia: W.B. Saunders, pp. 3-13.

Corkin, S. (1968). Acquisition of motor skill after bilateral medial temporal-lobe excision. Ncuropsycholopia, 6 (3), 255-265. doi: 10.1016/0028-3932(68)90024-9.

Dallman, M.F., Bhatnagar, S., and Viau, V. (2000). Hvpothalanio-pituitary adrenal axis. In Encyclopedia of Stress (ed. G. Fink). San Diego: Academic Press, pp. 468 477.

De Gennaro, L., and Ferrara, M. (2003). Sleep spindles: an overview. Sleep Medicine Reviews, 7 (5), 423-440. doi: 10.1053/smrv.2002.0252.

de Kloet, E.R., Oitzl, M.S., and Joels, M. (1999). Stress and cognition: arc corticosteroids good or bad guys? Trends in Neurosciences, 22 (10), 422-426. doi: 10.1016/ 80166-2236(99)01438-1.

Dement, W.C., and Vaughan, C. (2000 ). The Promise of Sleep: A Pioneer in Sleep Medicine Explores the Vital Connection Between Health Happiness and a Good Night's Sleep. New York, NY: Random House.

Ebbinghaus, H. (1885). Über das Gedrichtuis: Untersucbnnjicn zur expe rimen telle n Psychologic. Leipzig: Duncker & Humblot.

Hllenbogen, J.M., Payne, J.D., and Stickgold, R.R. (2006). The role of sleep in declarative memory consolidation: passive, permissive, active or none? Current Opinion in Ncnrobiolojjy, 16 (6), 716-722. doi: 10.1016/j.conb.2006.10.006.

Fischer, S., Nitschke, M.F., Melchert, L.H., ct al. (2005). Motor memory consolidation in sleep shapes more effective neuronal representations. Journal of Neuroscience, 25 (49), 11248- 11255. doi: 10.1523/JNEUROSCI.1743-05.2005.

Fogel, S.M., and Smith, C.T. (20061. I ^earning-dependent changes in sleep spindles and stage " 2skep. JournalofSlccpRcscarch, 15(3),250-255.doi: 10.1111/j.l 365-2869.2006.00522a.

Fogel, S.M., and Smith, C.T. (2011). The function of the sleep spindle: a physiological index of intelligence and a mechanism for sleep-dependent memory consolidation. Neuroscience and Behavioral Reviews, 35 (5), 1154-1165. doi: 10.1016/j.neubiorev.201(). 12.003.

Fogel, S.M., Smith, C.T., and {(ote, K.A. (2007). Dissociable learning-dependent changes in REM and non-REM sleep in declarative and procedural memory systems. Behavioural Brain Research, 180(1), 48- 61. doi: 10.101ó/j.bbr.2007.02.037.

Fries, E., Dettenborn, L., and Kirschbaum, C. (2009). The cortisol awakening response (CAR): facts and future directions. International Journal of Psychophysiology, 72 (1), 67-73. doi: 10.1016/j.ijpsycho.2008.03,014.

Gais, S., and Born, J. (2004). Declarative memory consolidation: mechanisms acting dining human sleep. Learning and Memory, 11 (6), 679-685. doi: 10.1101/lm.80504.

Gais, S., Molle, M., Helms, K., and Born, J. (2002). Learning-dependent increases in sleep spindle density. Journal of Neuroscience, 22 (15), 6830-6834. doi: 0270-6474/02/ 226830-05$ 15.00/0.

Gais, S., Plihal, W., Wagner, U., and Born, J. (2000). Early sleep triggers memory for early v isual discrimination skills. Nature Neuroscience, 3 (12), 1335-1339.

Giuditta, A., Ambrosini, M.V., Montagncse, P., ct al. (1995). The sequential hypothesis of the function of sleep. Behavioural Brain Research, 69 (1), 157-166. doi: 10.1016/ 0166-4328(95)00012 I.

Hamann, S. (2001). Cognitive and neural mechanisms of emotional memory’. Trends in Cognitive Sciences, 5 (9), 394-400. doi: 10.1016/S1364-6613(00)01707 1.

Hamann, S.B., Ely, T.D., Hoffman, J.M., and Kilts, C.D. (2002). Ecstasy and agony: activation of human amygdala in positive and negative emotion. Psychological Science, 13 (2), 135-141. doi: 10.1111/1467- 9280.00425.

Heine, R. (1914). Über Wiedererkennen unci riickwirkende Hemmung. Zeitsebrift fiir Psychologic inir Zeitsebriftfiir angewandtc Psychologic 68,161-236.

Hu, P., Stylos-AJIan, M., and Walker, M.P. (2006). Sleep facilitates consolidation of emotional declarative memory. Psychological Science, 17 (10), 891-898. doi: 10.1111/ j.l 467-9280.2006.0 \7W.x.

Huber, R., Ghilardi, M.E., Massimini, M., and Tononi, G. (2004). Local sleep and learning. Nature, 430 (6995), 78-81. doi: 10.1038/nature02663.

Iber, C., Ancoli- Israel, S., Chesson, A.I.., and Quan, S.F., eds. (2007). I he A ASM Manual for the Scoring of Sleep and Associated Events: Rules, Terminology, and Technical Specifications. Westchester, IL: American Academy of Sleep Medicine.

Jenkins, J.G. and Hallen bach, K.M. (1924). Oblivtscence during sleep and waking. American Journal of Psychology, 35 (4), 605-612. doi: 10.2307/1414040.

Jones, M.W., and Wilson, M.A. (2005). Phase precession of medial prefrontal cortical activity relative to the hippocampal theta rhythm. Hippocampus, 15(7), 867-873. doi: 10.1002/hipo.2()l 19.

Kami, A., Taime, D., Rubensrcin, B.S., ct al. (1994). Dependence on REM sleep of overnight improvement of a perceptual skill. Science, 265 (5172), 679-682. doi: 10.1126/ sciencc.8036518.

Kensingcr, E.A. (2009). Phases of influence: how emotion modulates the formation and retrieval of declarative memories. In 'The Cognitive Ncuroscicnces, 4th edit (cd. M.S. Gazzaniga). Cambridge, MA: MIT Press, pp. 725-737.

Kensingcr, E.A., and Schacter, D.L. (2006). Amygdala activity is associated with the successful encoding of item, but not source, information for positive and negative stimuli. Journal of Neuroscience, 26 (9), 2564-2570. doi: 10.1523/JNEUROSCI.5241 05.2006.

Kuriyama, K., Stiekgold, R., and Walker, M.P. (2004). Sleep dependent learning and motor- skill complexity. Learning and Memory, 11 (6), 705-713. doi: 10.1101/lm.76304.

I.altl, O., Wispel, Willigcns, IT, and Pietrowsky, R. (2008). An ultra short episode of sleep is sufficient to promote declarative memory performance. Journal of Sleep Research, 17

(1)        , 3-10. doi: 10.1111/j. 1365-2869.2008.00622.x.

Lang, A., Dhillon, K., and Dong, Q. (1995). The effects of emotional arousal and valence on television viewers’ cognitive capacity and memory. Journal of Broadcasting and Electronic Media, 39 (9), 313-327. Lang, P.J., Bradley, M.M., and Cuthbert, R.N. (2008). International Affective Picture System (IAPS): Affective Ratings of Pictures and Instruction Manual, Technical Report A-R. Gainesville, FL: University of Florida.

Larson, J., Wong, D., and Lynch, G. (1986). Patterned stimulation at the theta frequency is optimal for the induction of hippocampal long-term potentiation. Brain Research, 368

(2)        , 347-350. doi: 10.1016/0006-8993(86)90579 2.

Maquet, P, Laureys, S., Peigneux, P, et al. (2000). Experience-dependent changes in cerebral activation during human RJEM sleep. Nature Neuroscience, 3 (8), 831-836. doi: 10.1038/77744.

Maquet, P, Peters, J.M., Aerts, J., ct al. (1996). Functional neuroanatomy of human rapid eye-movement sleep and dreaming. Nature, 383 (6596), 163-166, doi: 10.1038/ 383l63a0.

McGaugh, J.L. (2004). The amygdala modulates the consolidation of memories of emotionally arousing experiences. Annual Review of Neuroscience, 27, 1-28. doi: 10.1146/annurev. neuro.27.070203.144157. Molle, M., Eschcnko, O., Gais, S., et al. (2009). The influence of learning on sleep slow oscil lations and associated spindles and ripples in humans and rats. European Journal of Neuroscience, 29 (5), 1071-1081. doi: 10.1111 /j.l460-9568.2009.06654.x.

Moscovirch, M., Rosenbaum. R.S., Gilboa, A., ct al. (2005). Functional neuroanatomy of remote episodic, semantic and spatial memory: a unified account based on multiple trace theory. Journal of Anatomy, 207 (1), 35-66. doi: 10.1111 /j. 1469-7580.2005.00421.x.

Nishida, M., Pearsall, J., Buckner, R.L., and Walker, M.P. (2009). REM sleep, prefrontal theta, and the consolidation of human emotional memory. Cerebral Cortex, 19 (5), 1158-1166. doi: 10.1093/cercor/bhn 155.

Ochsner, K.N. (2000). Are affective events richly recollected or simply familiar? The experience and process of recognizing feelings past. Journal of Experimental Psychology: General, 129 (2 ), 242-261. doi: 10.1037//0096 3445.129.2.242.

Payne, J.D. (2011). Learning, memory, and sleep in humans. Sleep Medicine Clinics, 6 (1), 15-30. doi: 10.1016/j.jsmc.2010.12.005.

Payne, J.D., Chambers, A.M., and Kensingcr, E.A. (2012). Sleep promotes lasting changes in selective memory for emotional scenes. Frontiers in Integrative Neuroscience, 6, 108. doi: 10.3389/fnint.2012.00108

Payne, J.D., and Kensingcr, E.A. (2010). Sleep’s role in the consolidation of emotional episodic memories. Current Directions in Psychological Science, 19 (5), 290-295. doi: 10.1 177/0963721410383978.

Payne, J.D., and Kensingcr, E.A. (2011). Sleep leads to changes in the emotional memory trace: evidence from IMRE Journal of Cognitive Neuroscience, 23 (6), 1285-1297. doi: 10. L 162/jocn.2010.21526.

Payne, J.D., Nadel, L., Britton, W.B., and Jacobs, W.J. (2004). The biopsychology of trauma and memory. In Memory and Emotion (ed. D. Reisberg and P. Hertel). New York, NY: Oxford University Press, pp. 76- 128.

Payne, J.D.,Stickgold, R., Swan berg, K.,and Kcnsinger, E.A. (2008). Sleep preferentially enhances memory for emotional components of scenes. Psychological Science, 19 (8), 781-788. doi: 10.1111/j. 1467-9280.2008.02157.x.

Payne, I.D., Tucker, M.A., Ellenbogen, J.M., ct al. (2012). Memory for semantically related and unrelated declarative information: the benefit of sleep, the cost of wake. PLoS ONE, 7 (3), e.33079. doi: 10.1371/journal.pone.0033079.

Peigncux, P., Laureys, S., Fuchs, S., ct al. (2003). Learned material content and acquisition level modulate cerebral reactivation during posttraining rapid eye-movements sleep. Neuroimage, 20 (1), 125-134. doi: 10.1016/S1053-8119(03)00278-7.

Peigncux, P, Laureys, S., Fuchs, S., ct al. (2004). Are spatial memories strengthened in the human hippocampus during slow wave sleep? Neuron, 44 (3), 535—545. doi: 10.1016/ j.neuron.2004.10.007. Peters, K.R., Smith, V., and Smith, C.T. (2007). Changes in sleep architecture following motor learning depend on initial skill level. Journal of Cognitive Neuroscience, 19 (5), 817-829. doi: 10.1162/jocn.2007.19.5.817.

Plihal, W., and Born, 1. (1997). Effects of early and late nocturnal sleep on declarative and procedural memory. Journal of Cognitive Neuroscience, 9 (4), 534. doi: 10.1162/ jocn. 1997.9.4.534.

Plihal, W., and Born, J. (1999a). Effects of early and late nocturnal sleep on priming and spatial memory. Psychophysiology, 36 (5), 571-582. doi: 10.1017/S004857729997I536.

Plihal, W., and Born, J. (1999b). Memory consolidation in human sleep depends on inhibition of glucocorticoid release. Neuroreport, 10(13), 2741-2747. doi: 10.1097/00001756-19 990909000009. Rasch, B., Buchel, C., Gais, S., and Born, J. (2007). Odor cues during slow-wave sleep prompt declarative memory consolidation. Science, 315 (5S17), 1426-1429. doi: 10.1126/ science. 1138581. Rosanova, M.,and LMrich, D. (2005). Pattern-specific associative long-term potentiation induced by a sleep spindle related spike train. Journal of Neuroscience, 25 (41), 9398-9405. doi: 10.1523/JNEUROSCI.2149-05.2005.

Sapolsky, R.M. (2004). Stressed-out memories. Scientific American Mind, 14, 28-33. Schactcr, D.L. (1987). Implicit memory: history and current status. Journal of Experimental Psychohgy:learning,Mcmory\and( Cognition, 13,501-518.doi: 10.1037//0278-7393.13.3.501.

Scovillc, W.B., and Milner, B. (1957). Loss of recent memory alter bilateral hippocampal lesions. Journal of Neurology, Neurosurgery, and Psychiatry, 20(1), 11-21. doi: 10.1136/ jnnp.20.1.11.

Siapas, A.G., and Wilson, M.A. (1998). Coordinated interactions between hippocampal ripples and cortical spindles during slow-wave sleep. Neuron, 21 (5), 1123-1128. doi: 10.1016/ S0896- 6273(00)80629 7.

Smith, C. (2001). Sleep states and memory processes in humans: procedural versus declarative memory systems. Sleep Medicine Revinvs, 5(6), 491-506. doi: I0.1053/smrv.2001.0164.

Squire, L.R. (1986). Mechanisms of memory. Science, 232 (4758), 1612-1619. doi: 10.1126/ science.3086978.

Steriade, M., Nunez, A., and Am/.iea, F. (1993). A novel slow (<1 Hz) oscillation ofneocortical neurons in vivo: depolarizing and hyperpolarizing components. Journal of Neuroscience, 13 (8), 3252-3265.

Sterpenich, V., Albouy, G., Boly, M., ct ai (2007). Sleep related hippocampo-cortical interplay during emotional memory recollection. PLoS Biology, 5(11), c282. doi: 10.1371 /journal, pbio.0050282.

Sterpenich, V., Albouy, G., Darsaud, A., ct al. (2009). Sleep promotes the neural reorganization of remote emotional memory. Journal of Neuroscience, 29 (16), 5143-5152. doi: 10.1523/ JNEUROSCI.0561

-09.2009.

Stickgold, R. (2005). Sleep-dependent memory consolidation. Nature, 437 (7063), ¡”272-1278. doi: 10. l038/naturc04286.

Stickgold, R., Hobson, J.A., Fosse, R., and Fosse, M. (2001). Sleep, learning, and dreams: off-line memory reprocessing. Science, 294 (5544), 1052-1057. doi: 10.1126/ science. 1063530.

Stickgold, 1C, Whidbee, D., Schirmer, R., ct al. (2000). Visual discrimination task improvement: a multi - step process occurring during sleep. Journal of Cognitive Neuroscience, 12 (2), 246-254. doi: 10.1162/089892900562075.

Takashima, A., Petersson, K.M., Rutters, F., ct al. (2006). Declarative memory consolidation in humans: a prospective functional magnetic resonance imaging study. Proceedings of the National Academy of Sciences of the USA, 103(3), 756-761. doi: 10.1073/pnas.0507774103.

Talamini, L.M., Nieuwenhuis, I.L.C., Takashima, A., and Jensen, O. (2008). Sleep directly following learning benefits consolidation of spatial associative memory. Learning and Memory, 15 (4), 233-237. doi: 10.1 lOl/lm.771608.

Tamaki, M., Matsuoka, T., Nittono, H., and Hori, T. (2008). Fast sleep spindle (13-15Hz.) activity correlates with sleep-dependent improvement in visuomotor performance. Sleep, 31 (21,204-211. Tamminen, J., Payne, J.D., Stickgold, 1C, ct al. (2010). Sleep spindle activity is associated with the integration of new memories and existing knowledge. Journal of Neuroscience, 30 (43), 14356-14360. doi: 10.1523/JNEUROSCI.3028-10.2010.

Tucker, M.A., Hirota, Y., Wamsley, E.J., et al. (2006). A Daytime nap containing solely non- REM sleep enhances declarative bur not procedural memory. Neurobiology of Learning and Memory, 86 (2), 241- 247. doi: 10.1016/j.nlm.2006.03.005.

Van Ormer, H.B. (1933). Sleep and retention. Psychological Bulletin, 30 (6), 415-439. doi: 10.1037/h0071478.

Wagner, U., and Born, J. (2008). Memory consolidation during sleep: interactive effects of " sleep stages and HPAregulation. Stress, Í1 (1 ),28-41.doi: 10.1080/10253890701408822.

Wagner, U., Gais, S. and Born, ]. (2001). Emotional memory formation is enhanced across sleep intervals with high amounts of rapid eye movement sleep. Learning and Memory, 8 (2), 112-119. doi: 10.1101/lm.36801.

Wagner, U., Hallschmid, M., Rasch, B., and Born, J. (2006). Brief sleep after learning keeps emotional memories alive for years. Biological Psychiatry, 60 (7), 788-790. doi: 10.1016/ j. biopsych .2006.03.061. Walker,  M.P.,  Brakefield,  T.,  Morgan,  A,,  ct  al.  (2002).  Practice  with  sleep  makes  perfect:  sleep-dependent motor skill learning. Neuron, 35 (1), 205-211. doi: 10.1016/ S0896-6273(02)00746-8, Walker, M.P., Brakefield, T., Seidman, (., et al. (2003). Sleep and the time course of motor skill  learning.

learning and Memory, 10 (4), 275-284. doi: 10.1101 /lm.58503.

Walker, M.P., and Stickgold, R. (2006). Sleep, memory, and plasticity. Annual Review of Psychology, 57, 139-166. doi: 10.1146/annurev.psych.56.091103.070307.

Wíxted, J.T. (2004). The psychology and neuroscience of forgetting. Annual Review of Psychology, 55,235-269. doi: 10.1146/annurev.psych.55.090902.141555.